Description, identification moléculaire et lésions pathologiques de Huffmanela persica sp. nov. (Nematoda : Trichosomoididae : Huffmanelinae) du congre Muraenesox cinereus

Parasites & Vecteurs volume 16, Numéro d'article : 182 (2023) Citer cet article

1 Altmétrique

Détails des métriques

Le genre Huffmanela Moravec, 1987 (Nematoda, Trichosomoididae, Huffmanelinae), représente un groupe de nématodes qui infectent à la fois les poissons marins et d'eau douce, et la principale caractéristique brute de l'infection par différentes espèces du genre est la présence de taches ou de traces sombres visibles dans les tissus parasités. Le but de cette étude était de décrire morphologiquement et morphométriquement les œufs d'une nouvelle espèce marine d'Huffmanela (Huffmanela persica sp. nov.), qui a été retrouvée sous forme de taches noires dans l'ovaire et la tunique séreuse de l'estomac du congre à dents de poignard (Muraenesox cinereus). La nouvelle espèce diffère de Huffmanela hamo, une autre espèce signalée à partir de la musculature de cet hôte au Japon, par la métrique des œufs, les caractéristiques de la coquille et l'organe ciblé. L'identification moléculaire et l'examen anatomopathologique des lésions causées par la nouvelle espèce sont également rapportés.

Des œufs de nématodes à divers degrés de développement ont été séparés des tissus infectés (ovaire et tunique séreuse de l'estomac) et examinés par microscopie optique et électronique à balayage. Différents marqueurs spécifiques à l'espèce (ADN ribosomique de petite sous-unité, 18S ; ADN ribosomique de grande sous-unité, 28S ; espaceur transcrit interne, ITS) ont été utilisés pour l'identification moléculaire et l'étude phylogénétique de la nouvelle espèce. Les tissus infectés ont été fixés dans du formol tamponné pour des investigations pathologiques.

Les œufs entièrement développés de H. persica sp. nov. se distinguent de ceux précédemment décrits de cet hôte sur la base de leurs mesures (taille, 54–68 × 31–43 µm; bouchons polaires, 6,4–9,7 × 8,4–12 µm; épaisseur de la coquille, 3,5–6,1 µm) et une couche utérine (UL) délicate mais ornée couvrant toute la coquille, y compris les bouchons polaires. L'examen histopathologique a révélé une inflammation fibro-granulomateuse de l'ovaire et de la séreuse de l'estomac des poissons infectés. L'analyse phylogénétique du maximum de vraisemblance (ML) a permis de retrouver une relation sœur entre la nouvelle espèce d'origine marine et les espèces de Huffmanela précédemment collectées sur des hôtes d'eau douce.

La présente étude est la première à rapporter la caractérisation moléculaire et la position phylogénétique d'une espèce marine associée aux téléostéens du genre Huffmanela. Une liste complète des populations nominales et innominées de Huffmanela est également fournie.

L'huffmanellose, qui est connue pour se produire dans une variété d'espèces de poissons vivant dans des environnements marins et d'eau douce, est une infection parasitaire causée par des membres du genre Huffmanela Moravec, 1987 (Nematoda, Trichinelloidea, Trichosomoididae, Huffmanelinae) [1]. À ce jour, 23 espèces nominales et environ 12 espèces innominées du genre Huffmanela ont été décrites ou signalées, dont la plupart ont été distinguées en fonction de la morphologie de leurs œufs remarquables (les œufs sont généralement considérés comme des syntypes) sans collecter les vers adultes rarement trouvés [2]. De nombreuses espèces congénères précédemment reconnues ont été prélevées sur des poissons marins répartis dans les écosystèmes océaniques mondiaux. Des infections dues à des espèces d'eau douce de Huffmanela n'ont cependant été signalées que chez certains poissons appartenant aux Centrarchidae et Poeciliidae aux USA et aux Tetraodontidae au Brésil [3,4,5,6]. Le crustacé amphipode Hyalella sert d'hôte intermédiaire expérimental dans le cycle de vie des populations d'eau douce de Huffmanela (Huffmanela huffmani, Moravec, 1987) [7, 8]. Il y a un manque d'informations concernant le cycle de vie et la biologie des espèces marines de Huffmanela, mais des amphipodes d'origine marine étroitement apparentés agissent probablement comme leurs hôtes intermédiaires [9]. En général, les œufs sont ingérés par l'hôte intermédiaire, puis par un poisson en tant qu'hôte définitif, où les nématodes larvaires deviennent adultes. Après l'accouplement, les femelles adultes pondent de nombreux œufs dans les tissus spécifiques à l'espèce, et peu de temps après, les nématodes adultes commencent à disparaître [3, 10]. Les œufs continuent à se développer et apparaissent principalement sous forme de taches sombres grossièrement visibles dans les sites infectés [11, 12]. La présence de taches ou de traces sombres et décolorées provenant d'œufs déposés dans les tissus de poisson à la suite de mouvements de vers femelles adultes est pathognomonique de l'infection à Huffmanela [13]. Des infections extra-intestinales avec des œufs et des formes adultes du parasite histozoïque Huffmanela ont été enregistrées chez une gamme variée de poissons téléostéens et élasmobranches, principalement dans la peau, la vessie natatoire, la membrane séreuse, le mésentère, les muscles, les gonades et les os [14, 15].

Généralement, la huffmanellose n'est pas un problème grave chez les poissons sauvages. Néanmoins, les infections observées dans les organes externes et la musculature (chair) pourraient avoir un impact négatif sur la qualité marchande des poissons atteints et entraîner leur rejet par les consommateurs finaux [16]. De plus, il a été constaté que l'infection diagnostiquée dans la vessie natatoire réduisait l'efficacité physiologique de cet organe spécifique [5]. Des œufs associés aux espèces Huffmanela ont également été détectés dans des échantillons de selles prélevés sur des humains; cependant, il n'existe aucun rapport sur le potentiel zoonotique des espèces de Huffmanela du point de vue de la santé publique [17,18,19].

Dans la présente étude, nous décrivons une nouvelle espèce de Huffmanela (Huffmanela persica sp. nov.) du congre à dents de poignard (Muraenesox cinereus) d'après des examens morphométriques et morphologiques des œufs de parasites en microscopie optique et électronique à balayage, fournissons pour la première fois à notre connaissance les données de séquence moléculaire associées à trois marqueurs génétiques différents (18S, 28S et ITS) chez une espèce marine de Huffmanela associée aux téléostéens et rapportons les lésions pathologiques causées par une infection naturelle par le nématode dans les tissus de l'hôte.

En janvier 2021, un total de 20 poissons fraîchement pêchés (M. cinereus) d'une longueur moyenne de 86,65 ± 7,74 cm (moyenne ± ET) ont été achetés à des pêcheurs locaux au large de Zir Ahak, Bushehr, Iran (28°17' N, 51°13' E). Des examens macroscopiques et stéréomicroscopiques des poissons et de leurs organes ont été respectivement réalisés pour détecter toute infection parasitaire. Bien qu'aucun spécimen adulte de H. persica sp. nov. a été récupéré des organes internes, l'ovaire et la tunique séreuse (tunica serosa) de l'estomac se sont avérés infectés par des grappes d'œufs sombres discernables déposées par le nématode femelle. Les tissus infectés contenant des oeufs ont été collectés et divisés en deux parties. La première portion a été stockée dans du formol tamponné neutre à 10 % pour des examens morphologiques et pathologiques. La deuxième portion a été conservée dans de l'éthanol à 70 % pour des analyses moléculaires et SEM [15]. Simultanément, les œufs ont été grattés des tissus infectés non fixés avec un scalpel, montés humides et recouverts d'un couvercle glissé sur des lames de verre, et soumis à une légère pression avant d'être fixés dans du formol pour mesurer la taille des larves de nématodes [10, 20].

Pour étudier la morphologie et la morphométrie des œufs, des grappes d'œufs dans les tissus infectés ont été séparées, nettoyées dans du glycérol et montées dans de la gelée de glycérine (pour un montage temporaire) ou du baume du Canada (pour un montage permanent). Toutes les mesures ont été effectuées à l'aide du logiciel d'imagerie cellSens intégré à un appareil photo numérique (Olympus SC50 CMOS) installé sur un microscope composé (Olympus BX-53). Les mesures des œufs et les caractéristiques morphologiques considérées dans la présente étude (voir Fig. 1) étaient conformes à celles décrites précédemment [15, 21, 22, 23, 24]. Pour décrire l'architecture des œufs de H. persica sp. nov., le nouveau cadre anatomique et terminologique proposé par Bond et Huffman, 2023, a été adopté [25]. Les mesures sont données en micromètres sous forme de plage (minimum-maximum) suivie de la moyenne ± écart-type (SD) entre parenthèses. Les dessins au trait ont été réalisés à l'aide d'un tube à dessin.

Représentation d'un œuf avancé de Huffmanela persica sp. nov. avec les mesures prises en compte dans cette étude. Longueur totale avec fiche polaire saillante et UL (ligne noire) ; longueur totale sans fiche polaire saillante et UL (ligne rouge) ; largeur totale avec UL (ligne jaune); largeur totale sans UL (ligne bleu clair); épaisseur de coque avec UL (ligne verte) ; épaisseur de coque sans UL (ligne blanche) ; largeur de la fiche polaire (ligne bleu foncé)

Les œufs de nématodes fixés dans de l'éthanol à 70 % (stocké à 4 °C) ont été soigneusement séparés, transférés dans de l'acétone à 70 % pendant une nuit et déshydratés dans une série ascendante d'acétone allant de 70 à 90 % à 10 min d'intervalle, suivie d'acétone anhydre trois fois pendant 30 min [15]. Les échantillons ont ensuite été traités avec un mélange (1:1 v/v) d'acétone anhydre et d'hexaméthyldisilazane (HMDS, Sigma-Aldrich, Allemagne) et immergés dans du HMDS (comme dernière étape de dessiccation) trois fois pendant 60 min chacun. Après plusieurs heures de séchage à l'air, ils ont été montés sur des talons métalliques à l'aide de ruban adhésif double face, recouverts d'une fine couche (4 nm) d'or dans une coucheuse d'échantillons (Balzers SCD 050) et examinés avec un microscope électronique à balayage de table (Hitachi TM-1000, fonctionnant à une tension d'accélération de 15 kV) équipé d'un détecteur ESB à semi-conducteur très sensible.

Les tissus infectés fixés dans du formol ont été rincés à l'eau, déshydratés dans des grades croissants d'éthanol, clarifiés dans du xylène et imprégnés dans de la paraffine. Les spécimens inclus dans la paraffine ont été micro-sectionnés à 4 μm d'épaisseur à l'aide d'un microtome (microtome Microm HM 360, MICROM Laborgeräte GmbH, Walldorf, Allemagne), doublement colorés à l'hématoxyline et à l'éosine (H&E) et montés sur des lames de verre [26]. Les coupes histologiques ont été examinées en microscopie optique et les images ont été prises avec des grossissements optiques 5x, 10x et 100x (Leica DM 2500).

Les agrégats d'oeufs ont été retirés des tissus infectés conservés dans de l'éthanol à 70%, transférés dans des tubes Eppendorf de 2 ml, rincés dans de l'eau sans nucléase et collectés par centrifugation à 9660 x g pendant 1 min. L'ADN génomique des œufs de nématodes a été extrait à l'aide du kit DNeasy Blood and Tissue en suivant les instructions du fabricant (Qiagen GmbH, Hilden, Allemagne). En bref, 180 µl de tampon de lyse ATL et 40 µl de protéinase K (20 mg/ml) ont été ajoutés à chaque tube contenant des œufs collectés, et les tubes ont été vortexés pendant 15 s et incubés pendant une nuit sur un Eppendorf Thermomixer R (Hambourg, Allemagne) à 56 °C. Ensuite, 200 μl de tampon de lyse AL ont été ajoutés à chaque tube, suivis d'une incubation à 56 ° C pendant 10 min. Le matériel chitineux non lysé des oeufs a été précipité par centrifugation à 9660 xg pendant 30 s, et le surnageant contenant l'ADN a été transféré dans un nouveau tube Eppendorf de 2 ml. Un total de 200 μl d'éthanol pur a été ajouté et le mélange a été pipeté dans une colonne DNeasy Mini spin placée dans un tube de collecte de 2 ml. Après deux étapes de lavage à l'aide des tampons de lavage AW1 et AW2, l'ADN génomique a été élué dans un tube de 1,5 ml en ajoutant 35 µl du tampon AE. L'ADN total a également été extrait du tissu hôte non infecté et inclus dans les réactions de réaction en chaîne par polymérase (PCR) en tant que témoin négatif. La concentration et la pureté de l'ADN extrait ont été mesurées à l'aide d'un NanoDrop 2000 (Thermo Scientific, USA). La concentration d'ADN purifié des œufs s'est avérée être de 1050 ng/µl et a ensuite été ajustée à 100 ng/µl avant d'être utilisée pour les réactions de PCR. Les rapports d'absorbance 260/280 et 260/230 étaient de 2,11 et 2,18, respectivement. Trois marqueurs différents ont été utilisés pour l'identification moléculaire du parasite. Le gène ADNr 18S a été partiellement amplifié par PCR en utilisant les amorces Nem_18S_F et Nem_18S_R comme décrit précédemment [27]. L'amplification par PCR de l'ADNr 28S a été réalisée à l'aide des jeux d'amorces D2A et D3B et 28SF et 28SR [28, 29]. L'ensemble de la région ITS comprenant les gènes ITS1, 5.8S et ITS2 a été amplifié par PCR en utilisant les amorces NC5 et NC2 [30]. Les séquences d'amorces utilisées sont répertoriées dans le tableau 1. Les réactions PCR ont été réalisées dans 50 µl de mélange réactionnel composé de 25 µl DreamTaq Green PCR master mix (Thermo Scientific), 2 µl 10 pmol/ul d'amorces directes et inverses, 1 µl 25 mM MgCl2 (Thermo Scientific), 15 µl d'eau sans nucléase et 5 µl 100 ng/µl d'ADN. Les conditions de cycle PCR utilisées dans cette étude étaient celles optimisées dans les études précédentes [27, 28, 29, 30]. Les produits de PCR ont été vérifiés sur un gel d'agarose à 1 %, excisés du gel et purifiés à l'aide d'un kit d'extraction de gel MinElute conformément au protocole du fabricant (Qiagen GmbH, Hilden, Allemagne). Comme le produit de PCR purifié amplifié à partir de l'ensemble de la région ITS (ITS1, 5.8S et ITS2) n'a pas été séquencé avec succès, il a été cloné dans le vecteur pCR™4-TOPO® TA à l'aide d'un kit disponible dans le commerce (TOPO® TA Cloning® Kit, Invitrogen, USA). La construction résultante a été transformée en cellules compétentes (Invitrogen™ One Shot™ TOP10 Chemically Competent E. coli) et les transformants ont été étalés sur de la gélose Luria-Bertani (LB) additionnée de 50 µg/ml de kanamycine. Les clones positifs ont ensuite été analysés par criblage PCR sur colonies et l'ADN plasmidique a été isolé à l'aide du kit QIAprep Spin Miniprep selon le protocole inclus dans le manuel. Les échantillons d'ADN et de plasmide purifiés ont été séquencés dans les deux orientations en utilisant les mêmes amorces utilisées dans les réactions de PCR. Le séquençage des codes-barres a été réalisé à l'aide d'un séquenceur automatisé (ABI 3730 XL) chez LGC Biosearch™ Technologies (LGC Genomics GmbH, Berlin, Allemagne). Pour extraire les séquences consensus liées à chaque gène, les fichiers de séquences obtenus ont été alignés à l'aide du logiciel MEGA X, vérifiés par le programme Chromas version 2.6.6 et assemblés manuellement [31].

Le nucléotide standard BLAST (blastn) a été utilisé pour comparer les séquences cibles (18S, 28S et ITS) avec les données de séquence précédemment enregistrées dans le référentiel GenBank. Toutes les séquences disponibles de différentes espèces de genres appartenant à la famille Trichosomoididae Hall, 1916, et les données de séquences représentant des espèces de genres importants au sein des autres familles connues de la superfamille Trichinelloidea Ward, 1907 (Capillariidae Railliet, 1915 ; Trichinellidae Ward, 1907 ; Trichuridae Ransom, 1911 ; et Cystoopsidae Skryabin, 1923), ont été extraites de GenBank et inclus dans l'analyse phylogénétique (tableau 2) [5, 32, 33]. De même, seules les séquences de longueur approximativement similaire à celles nouvellement générées dans cette étude ont été sélectionnées. Un arbre phylogénétique a été construit sur la base de l'ensemble de données d'ADNr 18S obtenu (car les séquences d'ADNr 28S et ITS liées à Huffmanela et ses taxons étroitement apparentés n'ont pas encore été déposées dans la base de données de séquences GenBank) par la méthode du maximum de vraisemblance (ML) en utilisant le logiciel MEGA X [34]. Plusieurs alignements ont été effectués à l'aide de ClustalW mis en œuvre dans le même logiciel avec des paramètres par défaut. Les alignements ont ensuite été coupés (aux deux extrémités) à la longueur de séquence la plus courte et le modèle de substitution de nucléotide le mieux adapté a été sélectionné [35, 36]. L'analyse ML a été réalisée selon le modèle de substitution K2 + G (Kimura 2 paramètres avec distribution gamma) avec 1000 réplications bootstrap.

Type d'hôte définitif : Congre brochet à dents de poignard, Muraenesox cinereus (Foraskull), Anguilliformes, Muraenesocidae, date de récolte, février

Localité type : golfe Persique au large de Zir Ahak, Bushehr, Iran (28°17' N - 51°13' E).

Site d'infection : Ovaire, tunique séreuse de l'estomac (Fig. 2A). Masses visibles d'œufs de H. persica sp. nov. ont été observés dans les ovaires des 13 poissons infectés. Les agrégations d'œufs ont été trouvées simultanément dans les séreuses de l'estomac de 3 poissons sur 13 infectés par le nématode. Tous les poissons examinés étaient également infectés par des formes larvaires (viscères) et adultes (estomac et intestin) d'anisakidés et de raphidascarididés. Les formes adultes (mâles et femelles) de H. persica sp. nov. n'ont pas été observés.

Aspect macroscopique et microscopique des œufs complètement développés de Huffmanela persica sp. nov. A Lésions grossièrement visibles d'œufs précédemment déposés par des formes adultes de H. persica sp. nov. sous forme de taches sombres de différentes tailles dans les tissus infectés (ovaire et séreuse de l'estomac) de Muraenesox cinereus. B Montage humide préparé à partir d'ovaires infectés illustrant des œufs avancés orientés différemment de H. persica sp. nov. dans les grappes d'œufs

Prévalence : 65% (13 infectés sur 20).

Étymologie : Le nom spécifique persica (persan) fait référence au pays de son apparition (l'Iran).

Caractérisation moléculaire : Les séquences nucléotidiques de l'ADNr 18S (OQ418445), de l'ADNr 28S (OQ428648) et de l'ADNr ITS (OQ428649) de la nouvelle espèce ont été déposées dans GenBank.

Spécimens déposés : Les œufs de syntype prélevés sur l'hôte (M. cinereus) ont été déposés dans la collection helminthologique, Institut de parasitologie, Centre de biologie de l'Académie tchèque des sciences, České Budějovice, République tchèque (n° de catalogue N-1277).

Pour se conformer aux réglementations énoncées à l'article 8.5 de la version modifiée de 2012 du Code international de nomenclature zoologique [37], les détails de la nouvelle espèce ont été soumis à ZooBank. L'identifiant des sciences de la vie (LSID) de l'article est urn:lsid:zoobank.org:pub:84ABB846-5AF2-4008-97F6-573A68DFD1BB. Le LSID pour le nouveau nom d'espèce Huffmanela persica est urn:lsid:zoobank.org:act: urn:lsid:zoobank.org:act:E12D7B01-E298-4BEE-AD69-8C075F84B33E.

Oeufs grossièrement visibles de H. persica sp. nov. ont été principalement observés sous la forme d'agrégats noirs de différentes dimensions qui ont été répartis au hasard dans les tissus infectés (Fig. 2B). Des grattages au scalpel obtenus à partir de grappes d'œufs frais et fixés ont montré des milliers d'œufs diversement orientés avec des coquilles non teintées, brunes ou noires selon le stade de développement de chaque œuf. Quatre stades de développement des œufs (des œufs moins développés aux œufs complètement développés) sont rapportés ici sur la base de la morphologie et de la morphométrie des œufs ainsi que des stades embryonnaires de développement observés dans les œufs. Ceux-ci comprennent le stade I (stade méiotique), le stade II (stade embryonnaire mitotique précoce), le stade III (stade embryonnaire tardif) et le stade IV (stade larvaire vermiforme).

Les œufs de stade I (Figs. 3A, a; 4A – D; 5H) étaient évidemment des œufs récemment pondus dans probablement la méiose I avec un noyau distinctement sphérique principalement situé au centre du cytoplasme granulaire et aucun bouchon développé ou deux bouchons peu développés aux pôles. Oeufs au stade I de forme sphérique (parfois rétrécis et ridés), avec des parois de coquille d'œuf rigides de couleur ambre clair et aucune stratification perceptible. La morphométrie des œufs (n = 15) enregistrée au stade I était la suivante : longueur totale (avec couche utérine, UL) 34,14–44,32 (38,12 ± 2,97) ; longueur totale (sans UL) 30,51–39,51 (34,06 ± 2,76) ; largeur totale (avec UL) 32,65–41,25 (35,50 ± 2,06) ; largeur totale (sans UL) 30,45–37,20 (32,60 ± 1,72) ; épaisseur de coque (avec UL) 3,27–6,07 (4,74 ± 0,81) ; épaisseur de coque (sans UL) 1,54–2,99 (2,47 ± 0,44) ; longueur du noyau 8,2–10,71 (9,24 ± 0,87); largeur du noyau 7,57–10,08 (8,53 ± 0,74).

Morphologie générale et ornementation de surface des œufs de Huffmanela persica sp. nov. à divers stades de développement. Photomicrographies A–H et dessins au trait correspondants a–h d'œufs individuels à différents stades de développement (barres d'échelle : 20 µm). A, a Oeufs au stade I à un stade très précoce, probablement méiose I, avec un noyau sphérique dans le cytoplasme granuleux et une couche chitineuse incomplètement développée et des bouchons polaires (notez l'apparition précoce de projections superficielles d'UL déjà apparentes). B, b Œufs au stade II à un stade ultérieur de développement (probablement méiose II) ; le dépôt de chitine semble être complet. C, c Stade mitotique bicellulaire du développement embryonnaire précoce (embryonné). D, d Stade multicellulaire ultérieur du développement embryonnaire ; couche chitineuse encore uniformément translucide sans division apparente en couches chitineuses externe et interne. E, e Oeufs au stade III avec un embryon en forme de haricot et une couche chitineuse apparaissant en deux couches sous une microscopie à fond clair (lumière) avec une couche interne plus foncée. F, f Embryons ressemblant à des têtards avec UL semblant avoir été partiellement délogés de la couche chitineuse. G, g Oeufs au stade IV avec coquille brun plus foncé; embryon maintenant vermiforme (larvé) et replié trois fois (stade bretzel). H, h Oeuf de stade IV ultérieur avec couche chitineuse brun très foncé; larve en voie de développement final et repliée 5–6 fois. I–T Photomicrographies d'œufs moins développés (I–L), modérément développés (M–P) et entièrement développés (Q–T), où le premier ensemble d'images (I, M, Q) représente un aperçu de ces œufs diversement avancés, et les deuxième (J, N, R), troisième (K, O, S) et quatrième (L, P, T) séries d'images se concentrent sur le motif de leur ornementation de surface en ajustant le plan focal. Les flèches noires et jaunes représentent des illusions de crêtes superficielles (bien démontrées dans les œufs moins développés ; apparaissant parfois comme des crêtes interconnectées, pointe de flèche bleue) et des sculptures sur la surface de l'œuf, respectivement. Les pointes de flèches vertes présentent des protubérances irrégulières sur la surface de la coquille. Les pointes de flèches rouges indiquent une apparence épineuse illusoire dans les œufs complètement développés

Micrographies électroniques à balayage d'œufs peu développés (A–D) et entièrement développés (E–I) de Huffmanela persica sp. nov. (séparé de l'ovaire infecté). Œufs moins développés de forme sphérique (la flèche blanche indique un œuf rétréci et ridé) et sans bouchons polaires manifestement développés. Oeufs entièrement développés oblongs et contenant deux bouchons aux pôles. Oeufs complètement entourés d'une UL portant des monticules mammiformes à base uniforme ornés d'un appendice vermiforme en forme de vrille émergeant de l'apex, parfois accolé à celui d'un monticule voisin (têtes de flèches vertes). Notez l'apparence illusoire de crêtes dentelées (parfois sous la forme de crêtes d'interconnexion illusoires, flèches noires) dans les vues latérales qui est causée par le chevauchement des bases du monticule (bien observée dans les œufs moins développés, pointes de flèches rouges). Surface externe de la coquille avec des protubérances irrégulières (pointes de flèches jaunes)

Photomicrographies de coupes histologiques de tissus infectés d'un congre à dents de poignard. A, B Coupes histologiques d'estomac infectées par des œufs de Huffmanela persica sp. nov. à divers stades de développement ainsi que des métazoaires enkystés dégénérés (⁎). C, D Sections de la tunique séreuse de l'estomac parasitées par des œufs complètement développés. E Coupes des lamelles ovariennes infectées à la fois par des grappes d'œufs immatures (➔) et en développement (➤), représentant des ovocytes immatures et prévitellogéniques inclus dans une infiltration fibro-granulomateuse lâche contenant des histiocytes et des leucocytes granulaires éosinophiles (⁎). F Vue agrandie d'une coupe histologique d'ovaire infecté montrant un infiltrat fibro-granulomateux entourant des grappes d'œufs à différents stades de développement (principalement des œufs très développés, ➤). G Vue à fort grossissement (100×) d'un œuf entièrement développé de H. persica (vue en coupe) montrant une larve repliée dans la coquille de l'œuf et un bouchon polaire saillant à chaque extrémité. H Œufs moins développés avec un noyau presque central (⁎) et une fine couche de coquille d'œuf et I œufs complètement développés contenant des larves tordues de H. persica coupées sur différents plans de coupe

Le stade II représente divers stades du développement embryonnaire précoce dans la coquille d'œuf, du stade unicellulaire (probablement méiose II) aux stades mitotiques cellulaires multiples (Fig. 3B, b; C, c; D, d). Les œufs au stade unicellulaire (Fig. 3B, b) se distinguaient par la présence d'un noyau sphérique dans le cytoplasme granulaire et de deux bouchons polaires nouvellement développés. Les œufs au stade à deux cellules (Fig. 3C, c) avaient un motif symétrique à la suite de la première division cellulaire. Les œufs contenant des stades multicellulaires (Fig. 3D, d) ont montré un développement ultérieur de l'embryon, où l'espace interne de la paroi rigide de la coquille d'œuf était partiellement ou complètement occupé par une masse multicellulaire. Les œufs au stade II étaient elliptiques ou oblongs, jaune clair à brun clair, avec des bouchons polaires (apparemment à deux couches) légèrement ou nettement saillants et sans couches de coquille distinctes. Morphométrie des œufs (n = 40) obtenue au stade II : longueur totale (y compris bouchons polaires saillants et UL) 46,79–65,84 (58,26 ± 4,83) ; longueur totale (hors partie saillante des fiches polaires et UL) 43,24–61,85 (54,08 ± 4,85) ; largeur totale (avec UL) 31,51–40,80 (35,43 ± 2,23) ; largeur totale (sans UL) 30,35–39,52 (33,57 ± 2,35) ; épaisseur de coque (avec UL) 3,43–8,44 (5,20 ± 1,11) ; épaisseur de coque (sans UL) 2,70–7,57 (4,28 ± 1,14) ; largeur de la fiche polaire 7,52–15,76 (9,78 ± 1,65).

Les œufs au stade III (Fig. 3E, e; F, f) démontrant un développement plus élevé de l'embryon étaient caractérisés par la possession de formes spatialement différenciées (embryons en forme de haricot ou de têtard; Fig. 3E, e; F, f), deux couches de coquille apparentes facilement distinguables et des degrés légers à modérés de flexion embryonnaire dans la coquille d'œuf. Oeufs de stade III de forme elliptique ou oblongue, de couleur brune, contenant deux bouchons polaires saillants, avec une coquille bicouche comprenant une couche interne mince et claire (hyaline) ainsi qu'une couche externe épaisse et sombre (cette stratification est une illusion d'optique au microscope optique causée par les propriétés biréfringentes de la chitine ; voir Bond et Huffman, 2023) [25]. Les mesures morphométriques des œufs (n = 27) au stade III sont résumées comme suit : longueur totale (avec bouchons polaires saillants et UL) 59,39–70,98 (62,44 ± 2,60) ; longueur totale (sans partie saillante des fiches polaires et UL) 54,75–61,67 (57,39 ± 1,94) ; largeur totale (avec UL) 32,46–44,75 (34,95 ± 3,03) ; largeur totale (sans UL) 30,62–43,30 (32,88 ± 3,05) ; épaisseur de coque (avec UL) 3,81–5,73 (4,90 ± 0,52) ; épaisseur de coque (sans UL) 2,92–5,02 (3,77 ± 0,46) ; largeur de la fiche polaire 8,18–11,09 (9,39 ± 0,68).

Les œufs de stade IV (Figs. 3G, g; H, h; 4E – I; 5G, I) ont été différenciés par une couleur brune à brun foncé, une forme oblongue ou elliptique, divers degrés de formation larvaire dans l'œuf du stade triple (bretzel, Fig. 3G, g) au stade cinq à sextuple (larve complètement développée, Fig. 3H, h), une couche externe sombre beaucoup plus épaisse en largeur et deux bouchons polaires distinctement saillants. Les données morphométriques obtenues à partir des œufs de stade IV (n = 71) étaient les suivantes : longueur totale (avec bouchons polaires saillants et UL) 60,37–75,13 (66,62 ± 3,04) ; longueur totale (sans partie saillante des fiches polaires et UL) 54,37–67,86 (62,03 ± 2,94) ; largeur totale (avec UL) 32,54–44,63 (36,46 ± 2,65) ; largeur totale (sans UL) 30,96–43,39 (34,41 ± 2,78) ; épaisseur de coque (avec UL) 4,48–7,17 (5,63 ± 0,53) ; épaisseur de coque (sans UL) 3,51–6,11 (4,63 ± 0,55) ; largeur de la fiche polaire 8,43–12,00 (10,29 ± 0,79) ; largeur larvaire dans les œufs complètement développés 6,09–9,16 (7,91 ± 0,61); longueur larvaire (n = 17) dans les œufs complètement développés 196,27–231,49 (209,51 ± 10,64).

La paroi rigide de la coquille d'œuf (ou sa couche la plus externe intégrale, Pellicula Ovi) à tous les stades ornée de protubérances irrégulières à la surface (Fig. 4B – D, H, I). Œufs soigneusement entourés d'une fine UL transparente décorée de monticules mammiformes rapprochés et régulièrement espacés (projections superficielles, Figs. 3 I–T, 4B–D, F, G) semblant former des crêtes pointues en forme de dent de scie (Fig. 3J, N, R) (apparaissant parfois comme des crêtes interconnectées ; Figs. 3J, 4D) sur la surface de l'œuf (l'apparence des crêtes est très probablement une illusion géométrique ; voir Figs. 1– 3, 7, 8 de Žďárská et al. 2001, Fig. 30 de Bond, 2020 et Fig. 24 de Bond et Huffman, 2023) [25], entraînant la manifestation d'une fine sculpture superficielle à la surface des œufs examinés au microscope optique (Fig. 3K, O, S). Monticules mammiformes UL principalement avec un appendice vermiforme en forme de vrille s'étendant à partir de la pointe, parfois attenant à celui d'un monticule voisin (Fig. 4A–F).

La surface séreuse de l'estomac des poissons infectés contenait des œufs de H. persica sp. nov. à divers stades de développement (Fig. 5A – D) et métazoaires encapsulés dégénérés (Fig. 5A, B; formes larvaires plus probables d'Anisakis et formes adultes moins probables de Huffmanela car les femelles sont généralement extrêmement longues, sont rarement trouvées encapsulées et ne sont pas beaucoup plus épais que les œufs), qui étaient tous enfermés dans un infiltrat fibro-granulomateux. Les lamelles ovigères de l'ovaire ont été infectées par des nids d'œufs en développement du nématode H. persica. Les œufs étaient situés à la fois dans des groupes d'ovocytes immatures et prévitellogéniques et dans le tissu conjonctif des lamelles et enveloppés par un infiltrat fibro-granulomateux contenant à la fois des histiocytes et des leucocytes granulaires éosinophiles (Fig. 5E, F).

Séquençage des produits PCR purifiés des régions 18S, 28S et ITS de H. persica sp. nov. a abouti à des fragments d'ADN de différentes longueurs (855 bp, 1264 bp et 1127 bp, respectivement). L'analyse BLAST a révélé que la séquence du gène de l'ADNr 18S de H. persica sp. nov. partageaient 93 à 96% d'identité (ID) et 83 à 96% de couverture des requêtes (QC) avec les espèces de Huffmanela collectées à partir de poissons osseux d'eau douce, y compris H. cf. huffmani de Bullard et al., 2022 (ON838248, 93,12 % ID et 96 % QC), H. huffmani (ON838249, 94,62 % ID et 88 % QC), H. huffmani (ON838251, 96,08 % ID et 83 % QC) et H. cf. huffmani (ON838247, 95,80 % ID et 83 % QC) et 86–89 % ID et 81–95 % QC avec ceux isolés de poissons cartilagineux marins, y compris Huffmanela sp. (ON838247, 86,28 % ID et 95 % QC) et Huffmanela markgracei Ruiz et Bullard, 2013 (ON838250, 89,38 % ID et 81 % QC). Selon l'arbre ML généré à partir des séquences d'ADNr 18S (Fig. 6), H. persica n'a pas été regroupé avec les espèces de Huffmanela précédemment signalées. Cependant, une relation sœur a été retrouvée entre les nouvelles espèces d'origine marine et les espèces d'eau douce de Huffmanela (H. huffmani et H. cf. huffmani), qui sont toutes connues pour infecter les poissons téléostéens. Une relation de groupe sœur a également été trouvée entre les espèces de Huffmanela infectant les poissons téléostéens (H. huffmani, H. cf. huffmani et H. persica) avec celles parasitant les poissons élasmobranches (H. markgracei et Huffmanela sp.). L'analyse phylogénétique basée sur l'ensemble de données d'ADNr 18S a fortement corroboré la monophylie de la sous-famille des Huffmanelinae (Fig. 6).

Phylogramme du maximum de vraisemblance (ML) reconstruit à l'aide de l'ensemble de données d'ADNr 18S de la nouvelle espèce Huffmanela persica sp. nov. et d'autres espèces apparentées au sein des familles Trichosomoididae, Trichinellidae, Trichuridae et Capillariidae. L'analyse ML a été réalisée à l'aide du modèle de substitution K2 + G avec 1000 réplications bootstrap

La description et l'examen des œufs en développement de Huffmanela fournissent des informations précieuses sur la taxonomie et la biodiversité du genre [38, 39]. Cependant, il a été suggéré que la comparaison différentielle de diverses espèces du genre Huffmanela basée sur les œufs soit principalement effectuée selon des analyses parasitologiques d'œufs complètement développés en tenant compte des interactions hôte-parasite [15, 39]. En conséquence, une combinaison de caractéristiques diagnostiques a déjà été appliquée pour la différenciation des espèces de Huffmanela. Il s'agit notamment des analyses morphométriques (mesures des œufs), de la morphologie générale (couleur, forme, structure, ornementation de surface), des espèces hôtes, du site d'infection préféré dans le corps de l'hôte (tissus spécifiques infectés par le parasite) et de la localité géographique. Huffmanela persica sp. nov. peut être principalement distingué des autres espèces acceptées et sans nom de Huffmanela en ayant une gamme de caractéristiques, y compris une taille différente de l'œuf proprement dit, une ornementation distincte de l'UL et une parure de coquille d'œuf rarement observée. Les dimensions (en tenant compte à la fois de la longueur et de la largeur) des œufs avancés (54–68 × 31–43 µm) de la nouvelle espèce ressemblent étroitement ou partiellement à celles de H. huffmani (54–60 × 30–33 µm) [1], H. cf. huffmani (54–66 × 27–33 µm) [5], H. markgracei plectropomi Justine, 2011 (64–76 × 29–35 µm) [40], H. hamo Justine et Iwaki, 2014 (65–78 × 33–38 µm) [12], Huffmanela moraveci Carballo et Navone, 2007 (50– 57 × 23–31 µm) [41], H. longa Justine, 2007 (58–72 × 22–34 µm) [2], H. balista Justine, 2007 (63–78 × 32–41 µm) [2], H. mexicana Moravec et Fajer-Avila, 2000 (63–66 × 30–33 µm) [22] , H. selachii Al-Sabi et al., 2022 (63–90 × 30–56 µm) [42] et Huffmanela sp. de Attia et al., 2021b (62–75 × 30–36 µm) [43]. D'autre part, comme observé chez H. persica sp. nov. sous forme de protubérances et de monticules mammiformes, des ornementations de formes distinctes associées à la coquille d'œuf ou à l'UL ont déjà été décrites pour Huffmanela schouteni Moravec et Campbell, 1991 (UL avec protubérances) [44], H. banningi Van Banning, 1980 (UL apparemment épineux) [20], H. huffmani [1], H. japonica Moravec et al., 1998 (coquille d'œuf avec protube rances) [18], H. canadensis Moravec et al., 2005 (coquille à crêtes transversales) [45], H. lata Justine, 2005 (coquille apparemment épineuse) [39], H. balista (coquille à crêtes longitudinales) [2], H. moraveci (coquille épineuse) [41], H. markgracei (coquille à crêtes transversales) [46], H. ole umimica Ruiz et al., 2013 (coquille épineuse) [15], Huffmanela sp. (coquille avec protubérance) [43], H. cf. huffmani (UL avec épines) [5] et H. psittacus Carvalho et al., 2022 (coquille avec arêtes longitudinales, obliques et transversales) [6]. Parmi les espèces susmentionnées, H. persica sp. nov. peut être facilement différencié de H. schouteni, H. banningi, H. oleumimica, H. markgracei, H. lata et H. psittacus en ayant des œufs de taille différente (tableau 3). De même, les œufs de H. persica sp. nov. sont plus larges que celles de H. japonica et H. moraveci. Les œufs des nouvelles espèces sont remarquablement différents de ceux de Huffmanela plectropomi, H. hamo, H. longa, H. mexicana, H. japonica, H. canadensis, H. moraveci, H. ballista, H. selachii et Huffmanela sp. [43] en possédant des structures de surface uniques (coquille avec protubérances et UL avec monticules mammiformes ornés d'un appendice vermiforme en forme de vrille chez H. persica sp. nov. versus coquille lisse chez H. hamo, H. longa, H. mexicana et H. selachii ; coquille avec crêtes transversales chez H. canadensis ; coquille avec crêtes longitudinales chez H. balista ; absence de UL chez H. plectropomi , H. hamo, H. canadensis et H. selachii ; UL lisse chez H. japonica, H. moraveci, H. balista et Huffmanela sp. d'Attia et al., 2021b). Mesures des œufs de H. huffmani et H. cf. huffmani [5] chevauchent étroitement celles de la nouvelle espèce. Néanmoins, ces espèces d'origine d'eau douce peuvent être séparées de l'espèce marine H. persica sp. nov. en fonction des caractéristiques telles que la coquille d'œuf sans protubérances (versus la coquille d'œuf avec protubérances) et l'UL d'œuf distinct avec des épines en forme de papille (versus l'UL avec des monticules mammiformes). Huffmanela huffmani et H. cf. huffmani ont été respectivement décrits chez des poissons d'eau douce au sein des familles Centrarchidae et Poeciliidae aux États-Unis [3, 5].

Muraenesox cinereus est une espèce de poisson océanodrome largement distribuée dans le domaine indo-pacifique occidental, y compris le golfe Persique [47,48,49]. Des rapports antérieurs sont disponibles sur l'infection des téléostéens marins et des élasmobranches collectés dans la région du golfe Persique avec des espèces nominales (H. selachii) [42] et des espèces non nommées de Huffmanela (Huffmanela sp. d'Attia et al., 2021a, Huffmanela sp. d'Attia et al., 2021b, et Huffmanela sp. d'Al-Hasson et al., 2019) [43, 50, 51]. Cependant, H. persica sp. nov. se distingue de ces espèces sur la base de la taille des œufs, des couches d'œufs, des tissus infectés et des poissons hôtes (tableau 3). Justine et Iwaki (2014) ont décrit les œufs de H. hamo à partir de la musculature somatique du poisson anguilliforme M. cinereus (au large du Japon), qui, comme indiqué précédemment, est morphologiquement différent de la nouvelle espèce [12]. Dans cette étude, cependant, les œufs de H. persica sp. nov. ont été détectés dans l'ovaire et la séreuse de l'estomac de la même espèce, ce qui suggère que les tissus parasités par différentes populations de Huffmanela sont des espèces spécifiques de ce genre [11, 45]. La biologie des formes larvaires et adultes du congre brochet à dents de poignard est largement inconnue. Aucune matière alimentaire n'a jamais été détectée dans l'intestin d'un leptocéphale anguillidé vivant dans les eaux naturelles. Comme l'a conclu Hulet (1978), l'intestin est peu différencié chez les leptocéphales anguilliformes et les sucs protoplasmiques des organismes percés par les dents en saillie pourraient être absorbés par l'épithélium de l'œsophage et de l'estomac aux stades larvaires [52]. Dans une étude précédente, aucune larve de congre de brochet élevée en captivité ne s'est attaquée à des aliments tels que la Chlorella, les rotifères, les protozoaires, les œufs fécondés d'oursins et le phytoplancton [53]. Cependant, le congre brochet de plus grande taille est un prédateur actif qui se nourrit d'organismes vivants bathypélagiques-pélagiques, démersaux et de petits fonds, notamment des poissons, des crustacés et des céphalopodes [54,55,56]. Le contenu stomacal des congres de brochets collectés à Porto-Novo, en Afrique de l'Ouest, s'est avéré être principalement composé de maquereaux, de clupéidés, d'espèces de caranx, de calmars et de poissons volants [57]. Une autre étude a également révélé qu'Engraulis japonicus (Engraulidae) était la principale proie préférée des congres brochets collectés dans les eaux côtières au large de Goseong, en Corée du Sud [58]. Malheureusement, il y a peu d'études sur l'utilisation de l'habitat, les habitudes alimentaires et les préférences alimentaires saisonnières du congre brochet et de ses proies préférées dans le golfe Persique. Des études supplémentaires sont donc nécessaires pour déterminer si des hôtes intermédiaires ou paraténiques sont impliqués dans le cycle de vie de H. persica sp. nov.

Masses d'œufs de H. persica sp. nov. ont été observés dans l'ovaire et la tunique séreuse de l'estomac chez les poissons infectés. De même, des tissus à membrane séreuse ont été infectés par des œufs de H. schouteni (séreuse intestinale) [44], H. longa (mésentère) [2], H. plectropomi (mésentère proche de la vessie natatoire) [40], H. cf. huffmani (péritoine viscéral) [5] et Huffmanela sp. (mésentère) [51]. Infection par des œufs de H. cf. huffmani a également été détecté dans les gonades (testicules) de platyfish (Xiphophorus variatus) [5]. Dans cette étude, les œufs de H. persica se sont avérés entourés de cellules épithélioïdes et de granulocytes éosinophiles, impliquant la réponse inflammatoire résultant d'une infection par le parasite. Des réponses immunopathologiques induites par une infection intercellulaire et intracellulaire avec des œufs ou des vers de différentes espèces de Huffmanela ont déjà été rapportées chez divers poissons hôtes, reflétant les dommages physiques et chimiques causés par le parasite aux tissus infectés. Ceux-ci comprennent l'inflammation granulomateuse (caractérisée principalement par l'infiltration de phagocytes mononucléaires), l'œdème intercellulaire (spongiose), la réponse adaptative cellulaire (modifications hypertrophiques, atrophiques et hyperplasiques), les modifications dégénératives et nécrotiques et les calcifications dégénératives et dystrophiques [5, 6, 10, 16, 43, 59, 60, 61, 62, 63].

La superfamille des Trichinelloidea comprend actuellement cinq familles dont les Capillariidae, les Trichinellidae, les Trichuridae, les Cystoopsidae et les Trichosomoididae [33, 38]. Selon Moravec (2001), la famille des Trichosomoididae comprend trois sous-familles, Anatrichosomatinae Smith et Chitwood, 1954, Huffmanelinae Moravec, 1987 et Trichosomoidinae Hall, 1916 [38]. Anatrichosomatinae et Huffmanelinae ne contiennent qu'un seul genre, à savoir Anatrichosoma (Smith et Chitwood, 1954) et Huffmanela, tandis que Trichosomoidinae représente deux genres, Trichosomoides (Railliet, 1895) et Trichuroides (Ricci, 1949). Hodda (2022) a récemment répertorié le genre Paratrichosoma Ashford et Muller, 1978, dans la famille des Trichosomoididae [33] ; cependant, le genre a été précédemment suggéré comme synonyme de Capillaria et placé dans la famille des Capillariidae [24, 38, 64, 65]. Dans cette étude, l'analyse phylogénétique basée sur les séquences d'ADNr 18S a retrouvé une relation sœur entre Huffmanela et Trichinella (Railliet, 1895). La relation de groupe sœur entre ces deux genres a également été étayée par une analyse phylogénétique bayésienne dans une étude précédente [5]. Les relations phylogénétiques entre les espèces du genre Huffmanela ont révélé deux clades distincts avec un support maximal. Le premier clade, le clade associé aux Chondrichthyes (élasmobranches), comprend les espèces de Huffmanela (H. markgracei et Huffmanela sp.) Collectées sur des élasmobranches marins, tandis que le second clade, le clade associé aux Osteichthyes (téléostéens), représente les espèces de Huffmanela infectant les poissons téléostéens marins (H. persica) et d'eau douce (H. huffmani et H. cf. huffmani). Cependant, d'autres séquences de nucléotides représentant les gènes d'ARNr nucléaires et mitochondriaux des espèces marines de Huffmanela infectant les poissons téléostéens sont nécessaires pour déterminer si les espèces d'eau douce de Huffmanela sont dérivées d'ancêtres marins [66]. Si les espèces d'eau douce de Huffmanela présentaient un groupe monophylétique niché au sein d'un groupe de taxons marins, cela pourrait étayer l'hypothèse selon laquelle le genre Huffmanela pourrait avoir une origine marine [5, 67, 68].

À notre connaissance, la présente étude fournit pour la première fois les séquences moléculaires des régions 28S et ITS de l'ADNr nucléaire d'une espèce appartenant au genre Huffmanela. La position phylogénétique d'une espèce marine de Huffmanela a été démontrée pour la première fois sur la base de l'analyse des données de séquence d'ADNr 18S obtenues à partir de la nouvelle espèce et de celles précédemment décrites à partir d'espèces d'eau douce de Huffmanela.

Les ensembles de données utilisés et/ou analysés au cours de l'étude actuelle sont disponibles auprès de l'auteur correspondant sur demande raisonnable. Les séquences nucléotidiques de l'ADNr 18S (OQ418445), de l'ADNr 28S (OQ428648) et de l'ADNr ITS (OQ428649) de la nouvelle espèce ont été déposées dans GenBank.

ADN ribosomal de petite sous-unité

ADN ribosomal de grande sous-unité

Identité

Espaceur transcrit interne

Hexaméthyldisilazane

Identifiant des sciences de la vie

Plausibilité maximum

Réaction en chaîne par polymérase

Couverture des requêtes

ADN ribosomal

Couche utérine

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La microscopie électronique à balayage a été réalisée par l'Electron Microscopy Facility des Vienna BioCenter Core Facilities (VBCF), membre du Vienna BioCenter (VBC), Autriche. Les auteurs remercient Thomas Heuser et Nicole Drexler, Vienna BioCenter Core Facilities, Vienne, Autriche, pour leur excellent support technique. Les auteurs remercient sincèrement le professeur František Moravec (Institut de parasitologie, Centre de biologie de l'Académie tchèque des sciences, Branišovská 31, 37005 České Budějovice, République tchèque) et les deux relecteurs anonymes pour leurs suggestions perspicaces et leurs commentaires utiles sur les différentes versions de cet article. Le premier auteur remercie le professeur Rahim Peyghan et le Dr Zahra Tulaby Dezfuly pour leur aide précieuse dans une enquête préliminaire réalisée au Département des sciences cliniques, Faculté de médecine vétérinaire, Université Shahid Chamran d'Ahvaz, Iran. Les auteurs expriment leur gratitude au Dr Amin Mirzazadeh (Boehringer Ingelheim, RCV GmbH et Co KG, Vienne, Autriche), dont l'aide a grandement contribué à cette recherche.

Le financement en libre accès pour cet article a été fourni par l'Université de médecine vétérinaire de Vienne (Vetmeduni Vienne). Cette recherche a été financée par l'Université de médecine vétérinaire, Vienne, Autriche.

Division de la santé des poissons, Université de médecine vétérinaire, 1210, Vienne, Autriche

Reza Ghanei-Motlagh, Gokhlesh Kumar, Mansour El-Matbouli & Mona Saleh

Département de pathologie et de microbiologie, Collège vétérinaire de l'Atlantique, Université de l'Île-du-Prince-Édouard, Charlottetown, Î.-P.-É., Canada

Reza Ghanei-Motlagh et Mark D. Fast

Services de diagnostic aquatique, Collège vétérinaire de l'Atlantique, Université de l'Île-du-Prince-Édouard, Charlottetown, Î.-P.-É., Canada

David Gromann

Département de médecine des animaux aquatiques, Faculté de médecine vétérinaire, Université d'Assiut, Assiut, 71515, Égypte

Hatem Soliman

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ME et RG ont conçu la recherche. RG a collecté les échantillons, réalisé les expériences et rédigé le manuscrit. HS, MS et GK ont participé à des expériences moléculaires. DG et GK ont contribué à l'examen pathologique. ME, MF et MS ont enquêté sur l'étude. ME, MF, MS et HS ont fourni des commentaires critiques et édité la version finale du manuscrit. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit final.

Correspondance à Reza Ghanei-Motlagh ou Mona Saleh.

N'est pas applicable.

Les auteurs déclarent n'avoir aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Ghanei-Motlagh, R., Fast, MD, Groman, D. et al. Description, identification moléculaire et lésions pathologiques de Huffmanela persica sp. nov. (Nematoda : Trichosomoididae : Huffmanelinae) du congre muraenesox cinereus. Vecteurs parasites 16, 182 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05772-7

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Reçu : 21 février 2023

Accepté : 09 avril 2023

Publié: 05 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1186/s13071-023-05772-7

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